Seit dem Jahr 1721 wird der Hl. Johannes von Nepomuk am Innsbrucker Innrain in besonderer Weise verehrt. Johannes von Nepomuk, obwohl noch nicht heiliggesprochen, wurde wegen seines Schweigens, das ihm den Tod brachte, schon seit Jahrhunderten im Volk als Schutzpatron gegen Verleumdung, und in Erinnerung an die Art seines Todes als Schutzpatron gegen Hochwasser und in Zusammenhang damit als Patron der Brücken verehrt.
Er wurde auch – neben dem Hl. Ivo – zusätzlicher Schutzpatron der Juridischen Fakultät der 1669/70 gegründeten Innsbrucker Universität. Das von vielen Hochwasserkatastrophen heimgesuchte Land erwählte ihn (neben dem Hl. Josef) zum Mitpatron des Landes Tirol.
Im Jahre 1721 – dem Jahr der Seligsprechung des 1393 von König Wenzel IV. in Prag grausam gefolterten und ermordeten und dann von der Moldaubrücke in den Fluss gestürzten Generalvikars Johannes von Nepomuk – erbaute der Hofbauschreiber Josef Hyacinth Dörflinger, der aus Anlass eines ungerechtfertigten Amtsenthebungsverfahrens den Hl. Johannes als seinen Fürsprecher angerufen hatte, zur Danksagung für seine Rehabilitierung in Innsbruck am Innrain in der Nähe seines Amtssitzes (dem heutigen Gendarmeriekommando) [Anm.: inzwischen Sitz der Polizei] an der Stelle des jetzigen Gasthofes "Innrain" eine erste kleine Kapelle zu Ehren dieses Heiligen.
Die Verehrung des schließlich auch offiziell am 19. März 1729 von Papst Benedikt XIII. heiliggesprochenen Johannes von Nepomuk nahm einen so raschen Aufschwung, dass bereits wenige Jahre später in unmittelbarer Nähe dieser Kapelle stadteinwärts mit dem Bau einer größeren Kirche begonnen wurde.
Der ebenfalls von Dörflinger initiierte und durch private Spendensammlungen finanzierte Neubau entstand zwischen 1729 und 1735 nach Plänen von Hofbaumeister Georg Anton Gumpp und wurde am 5. Juni 1735 vom Brixner Fürstbischof Kaspar Ignaz Graf Künigl eingeweiht. Bereits 1731 konnte die Hochaltarfigur des Heiligen, ein Werk von Ingenuin Lechleitner, von der ersten Kapelle in die neue Kirche transferiert werden.
Die weitere Ausgestaltung der Johanneskirche dauerte bis zum Ende des 18. Jahrhunderts. 1750 Anbau der Vorhalle mit dem Deckengemälde "Göttliche Vorsehung" von Josef Schöpf (1794). Das Gotteshaus gilt als das größte und bedeutendste Bauwerk zu Ehren dieses Heiligen in Österreich.
Die Architektur zeigt eine reiche, vom römischen Hochbarock inspirierte Gliederung durch Pfeiler, Säulen und Gesimse.
Am Hochaltar die von Engelsköpfen und Strahlenkranz umrahmte lebensgroße Figur des Kirchenpatrons St. Johannes Nepomuk (von Ingenuin Lechleitner, um 1730).
In den Nischen des Altarraums Statuen des Hl. Ivo (Patron der Juridischen Fakultät), der Heiligen Rochus, Sebastian und Franz von Sales, zugeschrieben dem Bildhauer Stefan Föger. Von Föger stammen auch die Figur des Hl. Florian am rechten und die Kreuzigungsgruppe am linken Seitenaltar. Das Kruzifix selbst ist wohl ein Werk von Lechleitner. Im Langhaus Statuen des Hl. Schutzengels (von Stefan Föger, 18. Jh.), des Hl. Michael (Kopie von 1994, Original im Landesmuseum) und des Hl. Kosmas von 1987 (Patron der Medizinischen Fakultät).
Im rechten Turm kleiner Altar mit Kopie des Maria-Hilf-Bildes von Lukas Cranach, restauriert 1993. Das Deckengemälde von Josef Schöpf (1794) zeigt den Tod des Hl. Johannes. 1994 Einbau einer neuen Orgel durch die Firma Pirchner / Steiner. 1995 Errichtung der von Georg Loewit entworfenen Gedenkstätte für die Toten der Universität an der nördlichen Fassade der Kirche.
Seelsorglich zunächst abhängig und betreut von der Stadtpfarrkirche St. Jakob, später als Kaplaneikirche für den Innrain in Obhut der Redemptoristen bzw. der Benediktiner (bis 1979) wurde die Votivkirche seit 1980 unter der Leitung des bekannten Tiroler Künstlers Prof. Wolfram Köberl in einer mehr als 10 Jahre dauernden Renovierungsphase von Grund auf restauriert und instandgesetzt.
Mit 1. Jänner 1993 wurde sie zur "Pfarrkirche der Universität" bestimmt und trägt seither den Namen "Neue Universitätskirche St. Johannes am Innrain".
Universitätspfarrer i.R. Msgr. Bernhard Hippler
In den Jahren 2022/23 wurde die Außenfassade erneuert und die ursprüngliche Färbelung wieder hergestellt.
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